雛見沢の平和な日常は突如として不穏な空気に包まれる。県境に張り巡らされた封鎖線。防護服に身を包んだ男たち。雛見沢から未知のウイルスが検出されたというのだ…。 平穏な生活を失い、封鎖された雛見沢に疑心暗鬼の闇が渦巻く。 未知のウイルスとは…オヤシロさまの祟りか、陰謀か？ そして防護服の男たちの正体と、梨花の行方は…圭一とレナはバットと鉈を握りしめ、決死の戦いに挑む。この惨劇の結末とは…！？

アウトブレイクから続く物語り。興宮での攻防の末、采（ウネ）という少女と出会う圭一たち。その頃、１人残った梨花は富竹と合流し、ウイルス散布の実行者が鷹野だと知る。 園崎家のシェルターで合流する一行だったが、それは「人ならざる者たち」が集うことを意味していた…。小さな行き違いが個々の対立となり、やがては人類の存亡を掛けた大事件へと発展する。

某地方の山奥…。その村外れにあるバス停「雛見沢停留所」 …。女子高生の梨花は、後輩の魅音と共にこの場所を訪れる。 雛見沢でのダム建設を巡り絡み合う人間模様、そして語られる地域に根付く「オヤシロさま」の祟り。待ち受けるのは惨劇か、それとも…！？ 「ひぐらし」では少女だった古手梨花が本作では女子高生として登場し、梨花より年上だった魅音が後輩となるなど、他シリーズとは大きく異なるキャラ設定となる。

部活で負けが続き、今日も涙で枕を濡らす圭一……、 そんな圭一の前に凄い漢達が現れる！？ 幻とされた「目明し編」お疲れ様会が、「罰恋し編」として遂にコンシューマでも復活！ その破天荒なストーリーに刮目せよ！

都会から田舎の雛見沢に引っ越してきた前原圭一は、同級生の竜宮レナやクラス委員長の園崎魅音たちと賑やかな、楽しい毎日を過ごしていた。 都会にはなかった、充実した時間を満喫する圭一。 ――しかし、村の伝統祭である「綿流し」を目前にして、彼は村を訪れたカメラマンの富竹から村の過去について聞かされる。そして、仲間たちはなぜか、 その事を秘密にしていることに気づく……。

偶然入ったファミレスで圭一は、そこでバイトしている魅音とばったり出くわした。 いつもの男勝りな彼女と違い、かわいらしい衣装に驚く圭一。 しかしレナは、それが本来の魅音の姿なんだと言って、意味深な注意を投げかけた。 そして綿流しの日、圭一は意外な人物からの誘いを受けて、古手神社の祭具殿に忍び込むことになる。 しかしそれは、村でも禁忌とされていた行為だったのだ……。

ちょっとした意地の張り合いで起こった勝負をきっかけにして、圭一は下級生の北条沙都子と仲良くなる。 行方不明になった兄を気丈に待ち続ける彼女のことを知った圭一は、 沙都子の兄代わりになろうと心に決めて世話を焼くことに。 くすぐったいような、あたたかい日々。 しかしそんな安らぎの時間は、邪な闖入者――沙都子の叔父・北条鉄平によって無残にも打ち砕かれる。 徐々に心が崩壊していく彼女を見かねた圭一は、ある決断を下した……。

夏美たち一家が興宮から垣内に引越してきてから、およそ一年が経った。 はじめは慣れない都会の生活に戸惑っていた夏美も、今では仲良しの友 達と一緒に遊びに出かけたり、アルバイトをしたりと楽しい毎日を送っていた。 そんなある日、夏美は憧れていた同級生の暁から告白される。 有頂天になって喜ぶ夏美だったが、通りがかったＴＶのニュースで彼女は、 郷里の雛見沢で起こった凶事を知る。それをきっかけに夏美の周囲には、不穏な影が落ちはじめていった……。

仲間たちと楽しく盛り上がる中、綿流しのお祭りが終わった。 しかし、その夜に「オヤシロさまの祟り」と呼ばれる怪死事件が起きたことを聞かされた圭一は、得体のしれない不気味さと不安を抱くようになる。しかも、なぜか事件そのものをひた隠しにし続ける仲間たち……。思い余った圭一は魅音に相談しようとするが、返ってきたのは…。

北条鉄平のせいで辛い生活を余儀なくされている沙都子を救うため、 圭一、レナ、詩音は結託して「ある計画」を実行に移すことを決意する。 そして村のお祭りである綿流しの日、３人は木陰に潜んで待ち構え、目的を果たした。 これで待ち焦がれた日常が戻ってくる……彼らはそう信じていたが、思いもしなかった綻びから計画は徐々に崩れていく。そして…。

昭和53年。警視庁公安の刑事・赤坂衛は、建設大臣の孫が誘拐された 事件の捜査に駆り出される。そして、その犯人が潜伏している可能性の ある場所のひとつ、雛見沢村を訪れることとなった。その村は、数年後に建設されるダムによって水没することになっており、住まいを奪われる村人たちの反対運動が繰り広げられていた。そこで彼は老刑事の大石、そして不思議な少女『古手梨花』と出会う…。

昭和57年。全寮制の学校を抜け出した詩音は、生まれ故郷の雛見沢へと 戻ってきた。本来ならば彼女は家の掟により、村で生活することを許され ない立場であったが、生来の機転と周囲の人々の協力で興宮で新生活をスタートさせる。 そこで彼女は、とあることをきっかけに優しげな顔の少年、悟史と知り合う。詩音は彼に惹かれてゆくが、二人の間には厚い壁が立ち塞がっていた…。

とある放課後。レナは圭一と一緒にゴミ山での宝探しを楽しんでいたが、 ふと空を見上げた拍子に、空から降ってきた『何か』を飲み込んでしまう。 心配して気遣う圭一だったが、特に異常もなく帰宅することに。一方同じ頃、古手神社ではちょっとした事件が起こっていた。神社の秘宝『フワラズの勾玉』が封印を解かれて、消息不明になってしまったのだ。その行方を探す梨花と沙都子だったが、そのひとつの居場所を突き止めて仰天する。なんとそれは先日、レナが飲み込んだ『何か』だった…！

昭和58年。悪夢のような雛見沢ガス災害発生から数日後、赤坂は旧知の 老刑事、大石の訪問を受ける。そこで彼から、今回の災害に不審な点が あることを聞かされて、二人は共同でその謎について調査を開始した。そして、捜査先の垣内市の女警部、巴の協力を得て雛見沢の出身者へ聞き込みを行う赤坂たちだったが、その相手が次々と変死する事件に巻き込まれて、調査活動は予想外に難航することに。一方、雛見沢御三家の少女『公由夏美』もまた、今までの生活に黒い変化が訪れていた…。

いつものように大騒ぎを繰り広げ、楽しい時間を過ごす部活メンバーたち。 しかし、レナは自分の家庭に突如降り掛かった不幸に悩み、苦しんでいた。 平和で幸せな日常を取り戻すため、ついにレナは悲しい決断をする。 そして、偶然その凶行を知ってしまった圭一たちは、仲間として力になると誓い合い、彼女に手を差し伸べる。一度は圭一たちを信頼しようと思ったレナだったが、その後も罪の意識と身の回りに起きる不可解な現象に苛まれ続け、やがて…。

雛見沢に引っ越してきて以来、圭一は持ち前の行動力と優しさで村でも 評判の人気者（ひょうきん者？）になりつつあった。綿流しのお祭りでも 大役を任され、張り切る圭一とそれを戸惑いながら見守る梨花。ところがそんなある日、しばらく行方をくらましていた沙都子の叔父、北条鉄平が帰って来て、彼女を連れ帰ってしまった。その男が過去、沙都子にひどい仕打ちをしていたことを知る圭一と部活メンバーは、彼女を助けたい一心で奔走する。そして、梨花は…。

昭和58年6月に発生した火山性ガスの噴出により、一夜にして住民の大半が 死亡・行方不明となった雛見沢村。その後、村の一帯は厳重に閉鎖されて いたが時代は平成へ移り、20年余りを経てようやく閉鎖が解除された。そして平成18年のある日、オカルトライターの荒川龍ノ介はとある女性フリーライターと同伴して取材のため、雛見沢村を訪れた。雨の降りしきる中、彼らはそこで車を発見する。が、その中にいた人はみな死んでいた。急ぎ 警察に連絡しようと村の集会所跡を訪れた荒川たちは、そこで…。

昭和57年、秋。南井巴は警察庁の準キャリアとして、垣内署に出向していた。ある日、以前の勤務地である茨城県警の管区内で起きた不可解な怪死事件を偶然知った巴は、顔なじみの少女尾崎渚に依頼されて捜査を開始する。そして、渚と被害者がとある学校内で起きた傷害事件に深く関わっていたことを受けて、その加害者である少女…竜宮礼奈の転校先、雛見沢村を訪れた。親交のある老刑事、大石の口から語られる雛見沢村の謎と、「オヤシロさま」の存在。さらに彼女は、平穏に暮らしているはずの礼奈が隠し持つ「別の顔」を目の当たりにすることになる…。

祖父の夢を叶えることを願い続け、強い意志とともに努力を重ねてきた彼女は成長して、ついに運命をつかむ「力」を手に入れた。その、神をも恐れぬ彼女の覚悟を悟った「少女」は、ようやく傍観をやめて自ら舞台へと上がることを決意する。そして新たな部活メンバーとして圭一たちの仲間に加わり、絶望的だった梨花の運命を切り開くために彼らに協力を求めるのだった。 強固に閉ざされた、未来への扉。その先に待っていたのは希望と、そして…。

前の世界で、ついに敵の正体を突き止めた梨花。…しかし、かすかな希望を胸に秘めて目覚めた次の世界では、常にそばで支えてくれた「彼女」の姿がどこにも見当たらなかった…。一方、その行動力と意気の良さで今や村中の人気者となった圭一は、魅音から委員長の座を譲られる。期待と信頼を込めてお祝いする部活メンバーたちだったが、なぜか梨花の様子がおかしいことに圭一は気づく。そんな彼の想いを知った梨花は、ある決心を固めてずっと隠し続けてきた秘密を打ち明けた…。

ようやく取り戻した平和な日常。だがそんなある日、部活メンバーとプールに出かけた梨花はその帰り道、交通事故に遭ってしまった。そして次に梨花が目覚めた世界は、今までとは全く違った事実で構成された異様な「雛見沢」だった。 死んだはずの両親が生きていて、仲間たちの様子もおかしい。なによりも、自分のそばに羽入がいないのだ。初めての体験に戸惑いと恐怖を覚えながら、梨花は元の世界に戻るための調査を開始する…。

雛見沢が、鬼ヶ淵村と呼ばれていた遠い昔。「少女」は使命を帯びて剣を携え、人里に跋扈して暴威をふるう「鬼」を狩っていた。全ては自らの身体に流れる「血」に課せられた、一族の罪をあがなうため…。そんな想いを胸に抱いてひとり悲壮な戦いに身を投じていたのだが、ある日彼女は人間の青年と出会い、恋に落ちる。そして子供を授かり、今まで想像もしなかった平和な日常を手に入れた。…だがその後、村に鬼が出没するという噂を聞きつけた彼女は、再び剣を取って立ち上がる。それが、全ての悲劇の始まりであった…。

梨花の提案で、プールに行くことになった部活メンバーたち。しかし当日、圭一は 慌てて家を出たせいでうっかり海パンを忘れてしまった。 このままでは罰ゲーム？！ と恐れおののく圭一だが、ちょっとした縁で不思議な 海パンを手に入れ窮地を脱する。 しかし、その海パンにはとんでもない魔法、いや呪いがかけられていたのだった…！